工具使用的行為在動物界中廣泛存在，許多動物通過使用工具來獲取營養(yǎng)更豐富或者有危險性的食物，從而提高自身或者后代的存活率。當(dāng)前，關(guān)于動物使用工具的主流定義為：動物對可自由操控的外物(即工具)施加控制，目的是通過動態(tài)的機(jī)械互動，改變另一個物體(即目標(biāo)，目標(biāo)可以是工具使用者自身或其他生物)的物理屬性，或是調(diào)節(jié)工具使用者與環(huán)境或環(huán)境中其他生物之間的信息流動。然而，對工具使用行為的具體功能及進(jìn)化驅(qū)動因素的實(shí)驗(yàn)驗(yàn)證工作較少，并且此類研究主要集中在少數(shù)相對高智商的脊椎動物類群之中(圖1)。在昆蟲中，部分類群曾被認(rèn)為同樣具有使用工具的能力，但相關(guān)研究多集中在野外觀察或封閉空間內(nèi)的實(shí)驗(yàn)。

無刺蜂是社會性蜜蜂中物種豐富度較高的類群，雖然它們的尾針退化，但可通過主動撕咬、撞擊等方式保衛(wèi)巢群。同時，多數(shù)無刺蜂會收集植物膠并加工成蜂膠，將膠滴布置在蜂巢入口周圍，利用其粘性與刺激性氣味趨避捕食者。然而，該研究團(tuán)隊在野外考察中發(fā)現(xiàn)，淡尾食蜂獵蝽Pahabengkakia piliceps能夠很靈活的在蜂巢上對無刺蜂進(jìn)行捕食。并且，淡尾食蜂獵蝽不但沒有躲避這些膠滴，反而在捕食無刺蜂之前，先將膠滴涂抹在前足與中足上，然后再對無刺蜂進(jìn)行捕食(圖2)。捕食前涂抹蜂膠，這一行為明顯符合使用工具的定義。但這種行為對該獵蝽的捕食是否有促進(jìn)作用、又如何幫助其躲避無刺蜂的巢群防御?為了探究這些問題，該研究設(shè)計了行為實(shí)驗(yàn)，控制獵蝽體表蜂膠的有無及涂抹部位，并引導(dǎo)獵蝽在蜂巢入口處對無刺蜂進(jìn)行捕食(圖3A)。實(shí)驗(yàn)結(jié)果顯示，蜂膠涂抹在前足與中足的獵蝽表現(xiàn)出更高的捕食成功率與效率，但蜂膠被涂抹在獵蝽的后足與腹部末端時，該組獵蝽的捕食效果也有所提高(圖3B–C)。

許多接近或進(jìn)入社會性昆蟲巢群的捕食者或寄生者，常采用形態(tài)或化學(xué)擬態(tài)的策略來蒙蔽社會性昆蟲的巢群識別機(jī)制，使其在完成捕食的同時避免或減少來自獵物的反擊(圖4)。因此，研究者推測：涂膠行為可能是獵蝽對無刺蜂的化學(xué)擬態(tài)，從而在捕食過程中避免受到攻擊。出乎意料的是，行為分析結(jié)果顯示，無論獵蝽涂膠與否以及涂膠在什么部位，每只獵蝽在實(shí)驗(yàn)過程中受到無刺蜂攻擊的次數(shù)沒有顯著性差異。并且，涂膠的獵蝽反而遭到更加高頻率的攻擊(圖3D–E)。此結(jié)果推翻了起初關(guān)于涂膠行為是化學(xué)擬態(tài)的猜想。

經(jīng)過對實(shí)驗(yàn)視頻的進(jìn)一步分析發(fā)現(xiàn)，無刺蜂傾于向?qū)ΛC蝽涂膠的部位發(fā)動更高頻率的攻擊。同時，這種對特定部位的攻擊頻率與獵蝽的捕食效率存在明顯關(guān)聯(lián)性，無刺蜂對獵蝽前足與中足的高頻攻擊對獵蝽的捕食效率具有促進(jìn)作用，而對后足與腹部末端的高頻攻擊則有負(fù)向作用(圖5)。由此可知，獵蝽涂抹蜂膠是為了主動吸引無刺蜂與其發(fā)生肢體接觸，并且接觸的位置處于獵蝽的口器周圍從而可以高效的控制并捕食無刺蜂。

當(dāng)獵蝽周圍有許多無刺蜂所布置的膠滴，為何無刺蜂只飛向獵蝽涂膠的部位?針對這一問題，該研究通過對蜂膠揮發(fā)物成份分析發(fā)現(xiàn)，蜂膠在涂抹前后揮發(fā)物的主要成份種類未發(fā)生變化，但其揮發(fā)物的相對含量驟然增加，說明獵蝽的涂膠行為增強(qiáng)了膠滴中化學(xué)信號的釋放，通過主動調(diào)節(jié)自身與無刺蜂之間的化學(xué)信號將守衛(wèi)蜂引誘至其最佳捕食位置。值得注意的是，當(dāng)其他入侵者(如螞蟻)在蜂膠上掙扎時，守衛(wèi)蜂也會做出類似的攻擊反應(yīng)，因此獵蝽的涂膠行為很可能是在模擬其他入侵者被困在膠滴上的行為，從而誘發(fā)守衛(wèi)蜂對其發(fā)動攻擊(圖6)。此外，由獵蝽野外個體的腸道內(nèi)容物檢測和食性實(shí)驗(yàn)表明，該獵蝽是無刺蜂的專性捕食者，其生長發(fā)育與繁殖的各個階段均依賴以無刺蜂為食。因此，淡尾食蜂獵蝽使用蜂膠誘捕無刺蜂的行為，可能是在特定食物的選擇壓力下逐漸形成的。

該研究以專食性獵蝽與社會性昆蟲之間捕食與被捕食的交互關(guān)系為模型，通過嚴(yán)格控制的實(shí)驗(yàn)，對無脊椎動物使用工具進(jìn)行了定量分析，并且評估了工具使用的適應(yīng)性功能及其背后的行為和化學(xué)生態(tài)機(jī)制。盡管獵蝽的專食性在蜂膠使用行為進(jìn)化中的作用仍有待在系統(tǒng)發(fā)育框架下通過多物種的比較研究來進(jìn)一步探討，但這種“無刺蜂-獵蝽”系統(tǒng)為研究適應(yīng)性進(jìn)化和工具使用行為提供了一個倫理限制更少的寶貴模型。

近日，相關(guān)研究以“Tool use aids prey-fishing in a specialist predator of stingless bees”為題發(fā)表于PNAS上。中國農(nóng)業(yè)大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院博士研究生陳兆洋、田里副教授為該論文共同第一作者;李虎教授、彩萬志教授和中國科學(xué)院西雙版納熱帶植物園汪正威研究員為共同通訊作者;中國科學(xué)院動物研究所葛瑨博士，植物保護(hù)學(xué)院宋凡副教授、段元格副教授，博士研究生王時雨，已畢業(yè)碩士研究生陳婷為本研究做出了重要貢獻(xiàn)。感謝北京林業(yè)大學(xué)文超博士在文章撰寫過程中的寶貴意見，中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所張永軍研究員和中國農(nóng)業(yè)大學(xué)黃欣蒸副教授的技術(shù)支持，以及李原朗、王明飛、邱航、潘鵬在繪圖和野外實(shí)驗(yàn)等方面提供的幫助。該研究得到國家自然科學(xué)基金重點(diǎn)項目以及中國農(nóng)業(yè)大學(xué)2115人才培育發(fā)展支持計劃的資助。(相關(guān)內(nèi)容轉(zhuǎn)自https://mp.weixin.qq.com/s/pNtstxiADwvlRiva3ev3Sg，已獲得對方授權(quán))。

圖1使用工具的脊椎動物

圖2淡尾食蜂獵蝽的捕食行為

圖3蜂膠控制實(shí)驗(yàn)探究獵蝽使用蜂膠對其捕食的影響

圖4通過形態(tài)或化學(xué)擬態(tài)潛入社會性昆蟲巢群捕食或寄生的昆蟲

圖5涂膠部位吸引無刺蜂高頻攻擊從而影響獵蝽捕食效率

圖6蜂膠涂抹前后揮發(fā)物變化及獵蝽涂膠行為提高化學(xué)信號吸引無刺蜂的示意